Капоте е роден в Ню Орлиънс, Луизиана, и е израснал в Алабама и Мисисипи. Майка му изоставя семейството, когато е на четири години, а баща му алкохолик често го малтретира. Капоте намери утеха в четенето и писането и до единадесетгодишна възраст написа първия си роман.
След като завършва гимназия, Капоти се премества в Ню Йорк и започва работа като писател на разкази и статии за списания. Първият му успех идва през 1948 г. с публикуването на романа му Други гласове, други области , който получава положителни отзиви и го превръща в литературна знаменитост.
През следващите години Капоте публикува няколко художествени и публицистични произведения, включително Закуска в Тифани (1958) и Хладнокръвно (1966), който се превръща в международен бестселър и е адаптиран за филм през 1967 г.
Капоте беше известен с екстравагантния си начин на живот и кръг от известни приятели, който включваше Мерилин Монро, Марлон Брандо и Тенеси Уилямс. Въпреки това, кариерата му започва да запада през последните години от живота му, поради зависимостта му от наркотици и злоупотреба с алкохол.
Труман Капоти умира в Лос Анджелис, Калифорния, на 25 август 1984 г. от цироза на черния дроб.