Операта започва в гората близо до леговището на дракона Фафнер. Зигфрид, синът на Зигмунд и Зиглинд, е отгледан от джуджето Миме, което планира да го използва, за да убие Фафнер и да поиска пръстена за себе си. Зигфрид изковава нов меч, Nothung, и тръгва да търси дракона.
След дълго и трудно пътуване Зигфрид стига до леговището на Фафнер. Той подмамва дракона да разкрие слабото му място и след това го убива. Докато пие кръвта на Фафнер, той придобива способността да разбира езика на птиците. Птиците му разказват за Валкирия Брюнхилде, която спи на скала, заобиколена от огън.
Зигфрид пътува до върха на планината и събужда Брюнхилде с целувка. Двамата се влюбват и Зигфрид се заклева да я защити. Щастието им обаче е краткотрайно. Злият бог Алберих, който е създал пръстена, е наблюдавал Зигфрид и Брюнхилда. Той планира да използва Зигфрид, за да отмъсти на боговете.
Алберих се дегизира като поклонник и среща Зигфрид. Той казва на Зигфрид, че Брюнхилде му е изневерила и че планира да го предаде. Зигфрид е с разбито сърце и напуска Брюнхилда. Тогава Алберих се явява на Брюнхилде и й казва, че Зигфрид ще я убие. Брюнхилде е съсипана и заспива в отчаяние.
Зигфрид се връща при Миме, която му казва, че е отровил питието на Брюнхилда. Зигфрид е ужасен и се втурва обратно към скалата на Брюнхилда. Той я намира заспала и сам изпива отровната напитка. Брюнхилде се събужда и намира Зигфрид умиращ. Тя е обзета от мъка и умира от разбито сърце.
Боговете се събират във Валхала, домът на боговете. Те гледат как огънят на погребалната клада на Брунхилда поглъща Валхала. Светът е разрушен, а боговете са безсилни.